Пространственная ориентация живых организмов посредством зрительной сенсорной системы

Ретинула образована небольшим числом (как правило, восемью) первичночувствующих фоторецепторных, или ретинулярных, клеток, посылающих свои аксоны в область первого оптического ганглия. Область ретинулы, лежащую на оптической оси омматидия, занимает рабдом, состоящий из рабдомеров, образованных ретинулярными клетками. Отдельный рабдомер можно рассматривать как аналог наружного сегмента фоторецепторов позвоночных. Однако в отличие от наружного сегмента, состоящего из стопки фоторецепторных мембран (дисков), рабдомер представляет собой систему плотно упакованных трубочек (микровилл). Но и в том, и в другом случае мы имеем дело с весьма разветвленной поверхностью наружной клеточной мембраны, которая образует на пути светового луча периодическую структуру, служащую для поглощения света и, по-видимому, содержащую в себе зрительный пигмент. По подсчетам Грибакина (1969), в ретинуле пчелы средняя площадь поверхности одной микровиллы равна 7.5х10 -2 мк2, а площадь поверхности всей фоторецепторной мембраны микровилл, принадлежащих одной зрительной клетке, составляет около 3800 мк2. То есть площадь поверхности фоторецепторной мембраны зрительной клетки пчелы срав­нима с таковой для позвоночных. Вместе с тем следует отметить, что ис­пользование объема фоторецепторной структуры у пчелы примерно в два раза лучше, чем у позвоночных. Возможно, что такое уплотнение фоторецепторной структуры является одним из преимуществ, даваемых рабдомерной организацией глаза.

Со времен Экснера (Ехnеr, 1891) сложные глаза членистоногих принято относить к одному из двух типов — суперпозиционному или аппозиционному – в зависимости от способа образования изображения. Однако, как показали последующие исследования, между глазами обоих типов существуют и другие более глубокие различия (см., напри­мер: Goldsmith, 1964; Мазохин-Поршняков, 1965; Post a. Goldsmith, 1965). Дело в том, что суперпозиционным глазом обладают насекомые, обитающие в условиях слабой освещенности (ведущие главным образом ночной образ жизни), тогда как аппозиционный глаз присущ дневным насекомым. Суперпозиционному глазу свойственна очень высокая светочувствительность (и большая общая светосила) при малой скорости адаптации, причем важная роль в процессе адаптации принадлежит миграции гранул экранирующего пигмента (за счет миграции пигмента чувствительность суперпозиционного глаза может изменяться, например, на 2 порядка) (Post a. Goldsmith, 1965). Аппозиционный глаз характеризуется высокой скоростью адаптации, отсутствием миграции пигмента при изменении освещенности и значительно меньшей общей светочувствительностью. Учитывая это, Пост и Голдсмит (Post a. Goldsmith, 1965) предложили изменить терминологию и подразделять сложные глаза насекомых на два типа по совокуп­ности их оптико-адаптационных характеристик, называя их соответственно скотопическим и фотопическим типом глаза. Такая клас­сификация, конечно, лучше отражает те сдвиги, которые произошли в изучении зрения насекомых в последнее время (рис. 5).

Благодаря довольно многочисленным электронномикроскопическим работам (Femandez-Mordn, 1956, 1958; Daneel u. Zeutzschel, 1957; Gold­smith a. Philpott, 1957; Wolken, Capenos a. Turauo, 1957; Yasusumi a. Deguchi,1958; Wolken a. Gupta, 1961; Goldsmith, 1962: Грибакин, 1967) общая ультраструктурная организация ретинулярной клетки известна достаточно хорошо.

В фоторецепторах позвоночных структура, поглощающая свет (т. е. наружный сегмент), в значительной степени разобщена с телом клетки, тогда как у членистоногих рабдомеры идут параллельно телам ретинулярных клеток. Возможно, именно этим и объясняется большее быстродейст­вие глаза насекомых по сравнению с глазом позвоночных (у пчелы крити­ческая частота слияния мельканий достигает 300 вспышек в секунду).

В дистальной области клетки (наиболее близкой к кристаллическому конусу) обычно сосредоточено наибольшее количество митохондрий и гранул экранизирующего ретинулярного пигмента [муха Lucilia (Trujillo-Cenoz, 1965); пчела (Грибакин, 1967)]. В этой же области чаще всего встречаются мембраны шероховатой эндоплазматической сети, которая имеет непосредственное отношение к синтезу белка (Porter, 1961). Возможно, такая насыщенность дистальной области клетки важными органоидами свидетельствует о повышенной энергетической активности этой области. Последнее предположение подкрепляется тем, что в аппо­зиционном глазу плоскость изображения (и, следовательно, область максимальной освещенности) приходится именно на дистальную область ретинулы (Ехnеr, 1891; Vries a. Kuiper, 1958). Электронномикроскопические исследования показывают, что микровиллы рабдомеров связаны с центральной частью клетки системой радиальных тяжей – «мостиков» (табл. XXXVI) (Грибакин, 1969). Эта система по сути дела представляет собой крупную цитоплазматическую цистерну (главная эндоплазматическая цистерна, по Грибакину). которая тянется параллельно рабдомеру, сопровождая его по всей длине зрительной клетки (около 250 мк у пчелы). Удается проследить переход мембраны, окружающей главную цистерну, в мембрану каналов эндоплазматической сети. Интересно отметить, что эта цистерна продолжается вплоть до места отхождения аксона. Примерный подсчет показывает, что объем главной эндоплазматической цистерны зрительной клетки пчелы составляет для темноадаптированного глаза около 150—250 мк3, а объем рабдомера – 75-150 мк3. Далее, удается отметить феномен прилежания митохондрий к мем­бранам эндоплазматической сети, что свидетельствует о локальных интен­сивных энергетических процессах, связанных с потреблением АТФ. Таким образом, цистерна и эндоплазматическая сеть, вероятно, отличаются по ионному составу от цитоплазматического матрикса, что может быть связано с активным переносом ионов и, по-видимому, передачей нервного возбуждения внутри зрительной клетки. Ядро ретинулярной клетки обычно вытянуто по длине клетки. У некоторых насекомых (например у восковой моли) оно способно перемещаться вдоль клетки при изменении освещенности (Post a. Goldsmith, 1965).

В проксимальной области ретинулярной клетки под электронным микроскопом видны многочисленные протонейрофибриллы, характерные для аксона; митохондрии обычно смещены в периферическую область,. что также характерно для аксона; рабдомер здесь постепенно сходит на нет. Проксимальный конец рабдома, представляющий собой оптический волновод обычно закрыт «оптической пробкой» (Грибакин, 1967), состоящей из утолщений интерретинулярных тяжей, заполненных гранулами экранирующего пигмента. Такая «пробка», очевидно, препятствует проникновению света в более высокие отделы зрительного тракта, где свет (и в особенности ультра­фиолетовое излучение) может вызывать нарушение работы клеток опти­ческих центров.

В послед­нее время показано (Грибакин, 1967), что ретинула аппозиционного (или фотопического) глаза пчелы Apis mellifera включает в себя клетки трех типов, отличающиеся площадью поперечного сечения рабдомеров,. диаметром микровилл, а также глубиной расположения ядра. Эти типы клеток воспринимают разную длину излучения, т. е. обусловливают цветовое зрение пчелы. Однако даже электронный микроскоп не позволяет пока увидеть пути синтеза зритель­ного пигмента в клетке, изучить его локализацию. Более того, изучение зрительных пигментов насекомых сильно осложнено по меньшей мере двумя причинами. Во-первых, структуры, содержащие зрительный пиг­мент, находятся в центре (точнее, в глубине) каждой ретинулы, что затруд­няет получение фракций рабдомеров с помощью методов, которые обычно применяются биохимиками для получения фракций наружных сегментов сетчатки позвоночных. Во-вторых, изучение изолированных препаратов глаза осложняется наличием в каждом омматидии плотного пигментного чехла и оптической «пробки», закрывающих проксимальный конец рабдома.

И все же в последнее время в отношении зрительных пигментов насе­комых получено много интересных данных. Так, стало известно, что зрительный пигмент насекомых имеет значительно меньший молекулярный вес (3000-4000), чем молекулярный вес зрительных пигментов позвоноч­ных (27 000-28 000) (Heller, 1969), а следовательно, и диаметр молекулы зрительного пигмента насекомых значительно меньше – около 5 А против 40 – 50 А у позвоночных. Получены доказательства того, что в основе зрения многих насекомых (по-видимому, это справедливо для всех насекомых) лежит ретиналь, который был найден у пчелы, домашней мухи, некоторых прямокрылых, стрекоз, жуков, бабочек (Golds­mith, 1958; Wolken, Bowness a. Scheer, 1960; Briggs, 1961). При этом интересно, что Голдсмиту (Goldsmith, 1958) удалось извлечь зрительный пигмент из сложного глаза пчелы не детергентамп, а простым фосфатным буфером; после освещения рас­твор зрительного пигмента обес­цвечивался, освобождая ретиналь. В 1964 г. Голдсмит и Уорнер (Goldsmith a. Warner, 1964) четко доказали, что зрительная система рабочей пчелы строится на основе витамина А (ретинола); в темноте витамин А окисляется до ретиналя, а на свету ретиналь переходит в витамин А. Голдсмит и Уорнер обнаружили также, что у пчелы вита­мин А содержится только в голове, точнее в глазах. По их мнению, никаких метаболических резервов витамина А или ретиналя ни в голове, ни в теле пчелы нет.

Вопрос о характере локализации и ориентации молекул зрительного пигмента (точнее дипольных моментов этих молекул) в рабдомерах слож­ного глаза насекомых пока во многом неясен. Более того, до самого послед­него времени вообще не было прямых доказательств того, что рабдомер является структурой, воспринимающей свет (т.е. что именно в нем содер­жится зрительный пигмент).

Только в самое последнее время благодаря работам Лангера и Торелла (Langer, 1960, 1965; Langer a. Thorell, 1966) стало ясно, что рабдомеры содержат зрительный пигмент. Исследуя с помощью микроспектрофотометра отдельные рабдомеры сложного глаза белоглазого мутанта мухи Calliphora (использование белоглазого мутанта позволило избавиться от мешающего влияния экранирующего пигмента), Лангер и Торелл показали, что:

чехла и оптической «пробки», закрывающих проксимальный конец рабдома.

И все же в последнее время в отношении зрительных пигментов насе­комых получено много интересных данных. Так, стало известно, что зрительный пигмент насекомых имеет значительно меньший молекулярный вес (3000-4000), чем молекулярный вес зрительных пигментов позвоноч­ных (27 000-28 000) (Heller, 1969), а следовательно, и диаметр молекулы зрительного пигмента насекомых значительно меньше – около 5 А против 40 – 50 А у позвоночных. Получены доказательства того, что в основе зрения многих насекомых (по-видимому, это справедливо для всех насекомых) лежит ретиналь, который был найден у пчелы, домашней мухи, некоторых прямокрылых, стрекоз, жуков, бабочек (Golds­mith, 1958; Wolken, Bowness a. Scheer, 1960; Briggs, 1961). При этом интересно, что Голдсмиту (Goldsmith, 1958) удалось извлечь зрительный пигмент из сложного глаза пчелы не детергентамп, а простым фосфатным буфером; после освещения рас­твор зрительного пигмента обес­цвечивался, освобождая ретиналь. В 1964 г. Голдсмит и Уорнер (Goldsmith a. Warner, 1964) четко доказали, что зрительная система рабочей пчелы строится на основе витамина А (ретинола); в темноте витамин А окисляется до ретиналя, а на свету ретиналь переходит в витамин А. Голдсмит и Уорнер обнаружили также, что у пчелы вита­мин А содержится только в голове, точнее в глазах. По их мнению, никаких метаболических резервов витамина А или ретиналя ни в голове, ни в теле пчелы нет.

Вопрос о характере локализации и ориентации молекул зрительного пигмента (точнее дипольных моментов этих молекул) в рабдомерах слож­ного глаза насекомых пока во многом неясен. Более того, до самого послед­него времени вообще не было прямых доказательств того, что рабдомер является структурой, воспринимающей свет (т.е. что именно в нем содер­жится зрительный пигмент).

Только в самое последнее время благодаря работам Лангера и Торелла (Langer, 1960, 1965; Langer a. Thorell, 1966) стало ясно, что рабдомеры содержат зрительный пигмент. Исследуя с помощью микроспектрофотометра отдельные рабдомеры сложного глаза белоглазого мутанта мухи Calliphora (использование белоглазого мутанта позволило избавиться от мешающего влияния экранирующего пигмента), Лангер и Торелл показали, что:

1) спектр поглощения отдельного рабдомера хорошо совпадает: а) с из­вестной кривой Дартнелла (Dartnall, 1953), б) со спектром поглощения родопсина быка и кальмара, в) с кривой спектральной чувствительности, измеренной по электроретинограмме, г) с кривой спектральной чувстви­тельности, полученной при внутриклеточном отведении потенциалов;

2) спектры поглощения рабдомеров неодинаковы: так, шесть рабдомеров одной и той же ретинулы имеют максимум поглощения при 500 нм, а один — центральный — при 460 нм, что, вероятно, соответствует «синечувствительным» и «зеленочувствительным» рецепторам Буркхарда (Burkhardt, 1962);

3) после длительного засвета величина максимума поглощения при 500 нм уменьшается; вероятно, это является результатом частичного обес­цвечивания зрительного пигмента, подобно тому как это имеет место у позвоночных;

4) рабдомерам свойственно дихроичное поглощение света, причем коэффициент дихроичности поглощения равен для Calliphora 4/3, т. е. 1.33.

Последний факт представляет, пожалуй, наибольший интерес, по­скольку он позволяет вплотную приблизиться к вопросу об ориентации молекул зрительного пигмента в микровиллах рабдомеров и заслуживает более подробного рассмотрения.

Прежде всего следует вспомнить, что все животные, обладающие рабдомерным типом сетчатки (т. е. членистоногие и головоногие), способны ориентироваться в пространстве по плоскости поляризации света. В 1950 г. Аутрумом и Штумпфом была выд­винута гипотеза о том, что одиночная зрительная клетка может служить анализатором поляризованного света (Autrum

Если свет распространяется вдоль оси у, которая параллельна опти­ческой оси омматидия, то он имеет две составляющие электрического век­тора — еx и ez . Дихроизм поглощения определяется отношением относитель­ных поглощений для двух составляющих еx и ez , а в случае опытов с пово­ротом плоскости поляризации света для двух положений вектора е, т. е. когда он параллелен оси z, (или, что то же самое, оси микровиллы) – Е|| и когда он перпендикулярен ей – Е^.

Очевидно, что для е, параллельного ocи z, получается |e| = ez = 1, и равенство (1) дает

Соответственно для е, перпендикулярного оси z (т. е. для е, параллель­ного оси х), имеем

|e| = ex = 1, а  ez = 0;

Коэффициент дихроичности поглощения (который по определению больше единицы) определяется отношением большего относительного поглощения (Е||) к меньшему (Е^), т. е. равен:

Однако значение коэффициента дихроичностп поглощения, получен­ное Лангером и Тореллом (Langer a. Thorell, 1966), меньше 2, а именно 4/3. Возможно, что причина этого заключается в том, что не все молекулы зрительного пигмента лежат в плоскости мембраны, что, как по­казали Уолд, Браун и Джиббонс, имеет место для мембран дисков на­ружных сегментов позвоночных (Wald, Brown a. Gibbons, 1963). В этом случае в расчеты Муди и Паррисса Грибакин (1969) предлагает внести поправку. Согласно этой поправке, следует считать, что дипольные моменты части молекул зрительного пигмента ориентированы перпендику­лярно поверхности мембраны. Обозначим поверхностную плотность мо­лекул с дипольными моментами, лежащими в плоскости мембраны, через ss, а поверхностную плотность молекул с дипольными моментами, ориенти­рованными перпендикулярно поверхности мембраны, через sr (будем называть их радиальными дипольными моментами, так как эти моменты направлены по радиусам микровилл). Очевидно, что общая поверхностная плотность молекул зрительного пигмента равна s = ss + sr . При этом раз­личным положениям плоскости поляризации световой волны (т. е. различ­ным ориентациям вектора е, который перпендикулярен плоскости поля­ризации и лежит в так называемой плоскости колебаний электромагнит­ной волны) соответствуют и различные относительные поглощения молекул, входящих в ss , и молекул, входящих в sr. Так, для е, параллельного оси z, получим

        Es^ = pssrl,       Er|| = 0

(Еr || равна нулю, так как е параллельно оси z и, следовательно, перпендикулярно плоскости ХОУ, параллельно которой лежат радиально направ­ленные моменты).

так как для ss справедливы расчеты Муди и Паррисса. Кроме того,

Er^ = psrrl,

что также нетрудно получить, ознакомившись с методом расчета Муди и Паррисса.

Если доля молекул, имеющих радиально направленные дипольные моменты, равна n,
где п < 1, то

Тогда

и, выражая (7) через (6), получим

Отсюда                  

подставив сюда значение для d = 4/3, даваемое Лангером и Тореллом для Calliphora, получим, что n =0.2, т. е. что у Calliphora 20 % молекул пигмента ориентировано перпендикулярно поверхности мемб­раны. Распространять эти выводы на какие-либо другие виды животных с рабдомерным типом сетчатки глаза, конечно, нельзя, поскольку вели­чина коэффициента дихроичности для них неизвестна. Более того, Буркхардт и Вендлер (Burkhardt u. Wendler, 1960) получили на той же мухе Calliphora, что при повороте плоскости поляризации на 90° электрический ответ одиночной ретинулярной клетки изменяется на 15%. Такое же изме­нение величины ответа клетки они получили при двукратном изменении ин­тенсивности света. Отсюда следует, что дихроизм рабдомера такой клетки должен иметь значение порядка 2, если считать, что величина электри­ческого ответа клетки зависит только от числа квантов, поглощенных зри­тельным пигментом рабдомера.

Сходный результат получили Кувабара и Нака (Kuwabara a. Naka, 1959) на мухе Lucilia caesar. Они показали, что поворот плоскости поляри­зации света на 90° вызывает уменьшение электрического ответа клетки на величину около 20%. К сожалению, эти авторы не измерили изменение интенсивности света, вызывающее такое же уменьшение ответа, подобно тому как это сделали Буркхардт и Вендлер. Тем не менее даже на осно­вании величины уменьшения ответа (20% у Кувабара п Нака по сравне­нию с 15% у Буркхардта и Вендлера) можно говорить о том, что дихроизм рабдомеров мухи Lucilia, видимо, невелик. Недавние опыты Шоу на саранче (Shaw, 1966) показали, что поворот плоскости поляризации света на 90° вызывает уменьшение ответа ретинулярной клетки на 0.1—0.7 лога­рифмической единицы, т. е. в 1.25—5 раз. Среднее значение, даваемое Шоу для саранчи, равно 0.37 лог. ед., или примерно 2.3 раза. Такое большое изменение величины ответа клетки может говорить о более сильном дих­роизме рабдомеров саранчи но сравнению с рабдомерами двукрылых, т.е. о том, что у саранчи дипольные моменты молекул зрительного пигмента в какой-то степени ориентированы вдоль осей микровилл. По-видимому, очень сильным дихроизмом обладают микровиллы рабдома глаза краба Carcinus maenas, у которого при повороте плоскости поляризации света на 90° ответ ретинулярной клетки изменялся на 0.89 лог ед., или в 7.7 раза (Shaw, 1966).

Дихроизм рабдомеров следует также из опытов Джулио (Giulio, 1963), который освещал продольные срезы сложного глаза различных мух (Са1liphora erythrocephala, Calliphora vomitoria, Musca domestica) плоскополяризованным светом, падающим перпендикулярно оптическим осям омматидиев. При этом Джулио регистрировал суммарную электрорети-нограмму и получил ЭРГ различной амплитуды при различных положениях плоскости поляризации. Однако количественную оценку результатов его опытов дать трудно из-за недостаточного количества данных.

Интересное соответствие ультраструктурной организации рабдома с величиной электрического ответа клетки получил недавно Шоу (Shaw, 1967). Ему удалось ввести два микроэлектрода в различные ретинулярные клетки одной и той же ретинулы саранчи. При этом оказалось, что при вра­щении плоскости поляризации света максимальные ответы клеток сдви­нуты на 60° по отношению друг к другу. Это полностью соответствует электронномикроскопическим данным Хорриджа и Барнарда (Horridge a. Barnard, 1965), согласно которым микровиллы в рабдоме саранчи ориен­тированы по трем направлениям, углы между которыми составляют 120°.

Рис. 7. Схема возникновения дихроизма при свертывании фоторецепторной мембраны в трубку микровиллы.

При хаотичной ориентации молекулы зрительного пигмента в плоскости фоторецепторной мембраны суммы проекций дипольных моментов молекул на оси координат bx и by равны и дихроизм отсутвует, т.е. дихроичное отношение равно 1. При свертывании мембраны в трубку компонент by остается прежним, а половина компонента (сумма вертикальных составляющих) не участвует в поглощении из-за перпендикулярности по отношению к электрическому вектору, т.е. дихроичное отношение равно 2.

Очень важно с этой точки зрения было бы знать, каким изменениям подвергается ультраструктура рабдома и самих ретинулярных клеток при воздействии света. Однако экспериментального материала в этом направлении получено пока еще мало. Так, Хорридж и Барнард (Horridge a. Barnard, 1965) показали, что после освещения ультраструктура рети­нулы саранчи претерпевает некоторые изменения («движение палисада»), хотя рабдом при этом не изменяется. Эгучи и Уотерман (Eguchi a. Water­man, 1967) показали, что при освещении в зрительных клетках глаза краба Libinia увеличивается число пластинчатых телец, усиливается процесс пиноцитоза в области клетки, прилежащей к рабдому, изменяется кон­фигурация мембран эндоплазматпческой сети, увеличивается количество рибосом, п т. д. Статистическая обработка большого числа электронномикроскопических фотографий позволила Эгучи и Уотерману выдвинуть надеж­ные критерии для обнаружения клеток, в неодинаковой степени адапти­рованных к свету. В частности, таким путем им удалось показать, что клетки с различно ориентированными микровиллами действительно нео­динаково возбуждаются поляризованным светом, что можно рассматри­вать как четкое подтверждение гипотезы Аутрума и Штумпфа (Autrum a. Stumpf, 1950). Наиболее важная структура зрительной клетки — рабдом— в процессе адаптации к свету не обнаружила никаких изменений. Однако, согласно данным, полученным в нашей лаборатории, при освещении слож­ного глаза рабочей пчелы в рабдоме могут все же наблюдаться существенные изменения, которые, как мы увидим ниже, дают возможность су­дить о работе ретинулярных клеток в достаточной степени опре­деленно.

В заключение интересно сравнить некоторые черты сложного глаза насекомых с глазом позвоночных. Как тот, так и другой тип глаза исполь­зуют для увеличения вероятности поглощения световых квантов сильно разветвленную поверхность фоторецепторной мембраны, хотя для созда­ния такой поверхности используются различные пути — диски в одном случае и микровиллы — в другом. Как у позвоночных, так, по-видимому, и у насекомых зрительный пигмент является структурным элементом фо­торецепторной мембраны, а в качестве хромофорной группы этого пигмента столь различные в филогенетическом отношении животные используют одно и то же вещество — альдегид витамина А, или ретиналь. Оба типа глаза могут обладать способностью к цветоразличению, хотя эта способность реализуется не всегда. Наиболее существенный недостаток сложного глаза — «близорукость» (т. е. малая разрешающая способность по углу), по-видимому, вполне компенсируется его быстродействием, способностью разли­чать плоскость поляризации света и расширением диапазона восприни­маемого светового излучения в ультрафиолетовую область. Судя по тому, что в основе зрения и позвоночных, и насекомых (а также членистоногих вообще и головоногнх моллюсков) лежит витамин А, можно думать, что молекулярные механизмы зрения у всех этих животных более или менее одинаковы, тогда как особенности физиологии зрения в каждом случае объясняются в основном различной ультраструктурной организацией их фоторецепторных клеток.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Проблемы пространственной ориентации живых организмов имеют большое значение как для науки, так и для большего понимания законов природной среды и поведенческих мотивов различных живых организмов. Одной из давних проблем (интересов) для ученых была и есть проблема пространственной ориентации насекомых (и некоторых других видов) с помощью поляризованного света. В данном реферате изложен краткий обзор исследований в данной области наук.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1.Винников Я. А. Эволюция рецепторов. Цитологический, мембранный и молекулярный уровни. – Л.: Наука, 1979 –140с.: ил.

2. Винников Я. А. Цитологические и молекулярные основы рецепции. Эволюция органов чувств. – Л.: Наука, 1971 –372с.: ил.

3. Гапонов С.П., Простаков Н.И. Введение в этологию. – Воронеж: Изд-во Воронежского государственного университета, 1998 –143с.: ил.

4. Мак-Ферланд Д. Поведение животных: психобиология, этология и эволюция: Пер. с англ.
–М.: Мир, 1988. –520с.: ил.

5. Хьюбел Д. Глаз, мозг, зрение: Пер. с англ. –М.: Мир, 1990. –239с.: ил.

6. Физиология и биофизика сенсорных систем. Выпуск 29 –Нервная система. Сборник статей.
–Л.: Изд-во ЛГУ –1990.: 204с.: ил.

Страницы: 1, 2